Ruzyňské letiště oficiálně zahájilo provoz 5. dubna 1937. První letadlo, které přišly na nově otevřené letiště vyhlížet davy lidí, tady přistálo v devět hodin ráno. Jednalo se o letoun typu Douglas DC-2, který patřil Československé letecké společnosti. Stroj měl kapacitu pouhých 14 cestujících a linka vedla z Piešťan přes Zlín a Brno. O hodinu později dosedl na tehdy ještě nezpevněnou travnatou plochu letiště i první mezinárodní spoj společnosti Air France, který létal na trase Vídeň – Praha – Drážďany.
Zpočátku mělo letiště pouze tři nezpevněné travnaté přistávací a vzletové dráhy, přesto v prvním roce provozu přepravilo cca 13 tisíc cestujících. Do Ruzyně se totiž po otevření přemístil veškerý civilní provoz z letiště ve Kbelích, které od té doby sloužilo pouze vojenským účelům. Do počátku druhé světové války byl už v Ruzyni vybudován základní betonový dráhový systém a ve stavebních úpravách se pokračovalo i během okupace.
V 50. letech začala do Prahy létat větší a těžší proudová a turbovrtulová letadla, proto bylo nutné prodloužit a rozšířit vzletové a přistávací dráhy. Kvůli zvyšujícímu se leteckému provozu došlo také k rozšíření a modernizaci technického zázemí. K masivnímu rozšíření letiště v Ruzyni se ale přistoupilo až v 60. letech, kdy vzniklo na sever od původního terminálu úplně nové a větší letiště, které dnes označujeme jako Terminál Sever. Trpkou zatěžkávací zkouškou prošlo nově zbudované letiště v noci na 21. srpna 1968, kdy na něm přistály letouny okupačních armád vojsk Varšavské smlouvy.
V roce 1971 zaplnily Ruzyni místo vojáků davy civilistů, kteří se přišli podívat na přistání tehdy legendárního sovětského letadla Tupolev TU – 144. Byl to stroj, který jako první civilní letadlo na světě překonal rychlost zvuku a v Praze se krátce zastavil před přeletem do Paříže. Podívat se na něj tehdy prý přišlo víc než 300 tisíc lidí.
Poslední velké rozšíření přinesl letišti v Ruzyni rok 2006, kdy se otevřel Terminál 2 sloužící výhradně pro dopravu v schengenském prostoru. V roce 2012 se po několika měsících dohadů letiště přejmenovalo – původní název Letiště Ruzyně byl změněn na Letiště Václava Havla Praha.
Ještě víc rozporuplných reakcí, než jaké se vyskytly v souvislosti s přejmenováním letiště, vyvstává v případě otázky zvažovaného budování další přistávací dráhy. Starostové a nezávislí stavbu další přistávací dráhy nepodporují, protože by měla ležet ještě blíž k centru města a městské zástavbě než ta stávající. Vedení Letiště Václava Havla uvádí jako argument pro stavbu snížení zátěže stávající hlavní přistávací dráhy. Kapacita letiště však dnes bohatě stačí na odbavení 10 tisíc pasažérů denně, jejichž počet poslední léta stagnuje. Počet letadel dokonce klesá, jen jsou vytíženější. I proto se Starostové a nezávislí v Praze 6 se záměrem stavět v Ruzyni další přistávací dráhu nesblížili.
